"Byl jsem špatný student, nikdy jsem neměl rád školu."
Režijně debutoval snímkem s názvem THE CRUISE (1998) , který zobrazuje pohled do duše autobusového průvodce, kterého v tomto dokumentu ztvárnil přítel režiséra už z dětství Timothy "Speed" Levitch. Tento dokumentární film získal na Newportském Mezinárodním Filmovém Festivalu cenu Audience Award v kategorii nejlepší dokumentární film a ocenění Special Jury Award.
Obrovský zlom v jeho kariéře přišel v roce 2005, když dostal šanci zrežírovat scénář svého výše zmíněného kamaráda ze školních let Dana Futtermana. Vzniklo z toho životopisné drama CAPOTE, které vypráví o životě amerického spisovatele jménem Truman Capote (Philip Seymour Hoffman). Nejen, že byl film kritiky velice dobře přijat, ale hlavně znamenal v roce 2006 pro Bennetta Millera nominaci na Oscara za nejlepší režii. Tu sice nepřetavil v cennou sošku, ale získal jiná ocenění například cenu CFCA Award v kategorii nejslibnější filmař.
Až šest let po svém největším úspěchu se opět posadil do křesla režiséra. V roce 2011 mělo premiéru autobiografické, sportovní drama společnosti Columbia Pictures MONEYBALL, zachycující život Billyho Beaneho bývalého nadějného hráče baseballu. Na tomto snímku spolupracoval Miller s Bradem Pittem, který ztvárnil hlavní roli, ale i s Philipem Seymourem Hoffmanem, který zazářil v jeho předchozím snímku. V současné době pracuje na režii k filmu FOXCATCHER (2013), který je natočen podle skutečného příběhu Johna du Ponta (Steve Carell), který trpěl paranoidní schizofrenií.