„Vdala jsem se první, získala Oskara dřív než Olivia (její sestra Olivia de Havillandová) a jestli první umřu, bude nepochybně modrá, protože ji ubiju k smrti !“
V patnácti se vrátila do Japonska k otci a pobyla zde další dva roky. Po návratu do Států, kdy si její sestra Olivia už budovala reputaci divadelní herečky, se Joan také přidala k divadelnímu uskupení v San Jose a poté i v Los Angeles. Na prknech debutovala v roce 1935 (“Call It A Day”) a později se objevila i na Broadwayi (například “Forty Carats”). Její filmový debut, to byla malá role v komedii ŽENY A MILENKY (1935) pod hlavičkou studia MGM. Větší příležitost dostala po boku Freda Astaira v muzikálu A DAMSEL IN DISTRESS (1937), diváci byli ale zklamaní a film propadl. Pokračovala v tuctu menších úloh, kterými ale nijak zvlášť nezaujala a smlouva, která jí v roce 1939 vypršela, nebyla obnovena. Ve stejném roce se poprvé vdala.
Štěstí se na ni usmálo na jednom večerním banketu, kde se u stolu náhodou ocitla vedle filmového producenta Selznicka, který ji po diskuzi kolem románu Daphne du Maurierové “Rebecca” pozval ke zkouškám. Než si zajistila obsazení, musela však se stovkami dalších uchazeček projít vyčerpávající půlroční sérií testů. Snímek MRTVÁ A ŽIVÁ (1940) podle výše uvedeného románu, v hlavní mužské úloze s Laurencem Olivierem, byl americkým debutem britského režiséra Alfreda Hitchcocka a po svém uvedení v roce 1940 se dočkal nadšených ohlasů a Joan nominace na Cenu Akademie pro “nejlepší herečku” (sošku si nakonec odnesla Ginger Rogersová). Hned rok nato byla Fontaine nominována opět, a to za své předvedení v mysteriózním thrilleru PODEZŘENÍ (1941) s Cary Grantem. Tentokrát už byla úspěšná a její Lina je dnes současně jedinou postavou Hitchcockových filmů, za níž si její představitel odnesl Oskara.
Ve 40. létech zářila v romantických melodramatech, k pozoruhodným filmů, které si mimochodem pečlivě vybírala, patří válečný THIS ABOVE ALL (1942), drama s Charlesem Boyerem a Charlesem Coburnem THE CONSTANT NYMPH (1943), za které získala druhou nominaci, JANA EYROVÁ (1944) s Orsonem Wellesem nebo LETTER FROM AN UNKNOWN WOMAN (1948). Můžeme říct, že v té době zastiňovala svoji sestru. V roce 1948 přijala roli v THE EMPEROR WALTZ (1948) vedle Binga Crosbyho a v roce 1950 se vrátila v SEPTEMBER AFFAIR (1950) a BORN TO BE BAD (1950). Paramountská komedie DARLING, HOW COULD YOU ! (1951) však pro Joan i studio dopadla špatně a následovaly většinou již jen slabší produkce, snad s výjimkou Wellesovy verze „Othella“ z roku 1952 a hvězdami nabitého IVANHOE (1952).