Debutoval kritikou velice ceněným thrillerem Jezero smrti. Film, který The Guardian označil za 'nejlepší britský horor za několik posledních let' získal cenu Empire Award, cenu poroty na festivalu Sitges Fantasy Film Festival a cenu za nejlepší režii na Fantasporto. Než se začal věnovat režii, pracoval Watkins jako scenárista pro společnost Working Title Films. Pro tu napsal celou řadu scénářů, mimo jiné i pro úspěšný hororový thriller Strach v přímém přenosu. Mezi jeho další scenáristické počiny patří například Ztraceni v divočině či The Descent 2. James jako scenárista pracoval také pro společnosti Film Four a BBC Films.