Tento clevelandský rodák z Ohia se narodil jako John Richard Cox Jr. 14. dubna 1913. Studoval na Case Western Reserve University, kterou úspěšně absolvoval v rámci svého členství v Phi Beta Kappa (uznávaná společnost na školách v Americe). Nijak zvlášť se o divadlo ani herectví nezajímal, až jeho spolužák z univerzity ho navnadil a po několika představeních na škole uskutečnil svůj filmový debut roku 1934 a hned drobnou rolí u Paramount Pictures ve snímku ONE HOUR LATE, což bylo sice jen menší sousto, nicméně poté už mohl šplhat po pomyslném hollywoodském žebříku k hlavním rolím v celovečerních filmech. A ta role se dostavila v podobě mladšího bratra hlavního hrdiny Ronalda Colmana ve filmu LOST HORIZON (Ztracený obzor). Brzy nato převzal právě po Colmanovi roli Bulldog Drummonda ve stejnojmenném seriálu, zde si zahrál v sedmi epizodních filmech (v letech 1937-39) a navíc jeho verze hrdiny byla mnohem propracovanější než ta původní knižní. Další Howardova výjimečná úloha byla coby snoubenec Katharine Hepburn v THE PHILADELPHIA STORY z r. 1940.
Když se vrátil do Hollywoodu, obvykle dostával hlavní role ve filmech s malým rozpočtem anebo vedlejší v těch celovečerních. Dokonce ani jeho solidní výkon jako manžel Laraine Day v THE HIGH AND THE MIGHTY (Rozbouřené nebe) (1954), nevyvolal žádné šance vymanit se z této škatulky. Howard se necítil dobře a ani se moc nevyznal v novém systému agentů, starajících se o herce, naopak byl proti této „herecké převýchově“ od Paramount Studios. Byl to plachý a skromný muž, který zrovna neoplýval rozhodností očekávanou u konkurzů a nedokázal si bohužel osvojit fakt, že by sám sebe měl do filmu „prodat“. Jeho nesmělost a to, že neměl důrazného agenta, zúžilo Howardovu hereckou kariéru ve větších projektech, ale na druhou stranu nalezl to pravé místo v televizi. V roce 1953 debutoval s hrou HAZEL FLAGG na Broadwayi, kde potkal svoji budoucí manželku, baletku a herečku, Evu Ralf, s níž a svými čtyřmi dětmi žil až do své smrti. V letech 1955-1958 vystupoval ve dvou amerických seriálech DR. HUDSON’S SECRET JOURNAL a později ADVENTURES OF THE SEA HAWK. Howard se také skamarádil s Fredem MacMurrayem, hvězdou sitkomu MY THREE SONS, v němž pravidelně hostoval jako MacMurrayho nadřízený. Byl také jedním z prvních herců, který byl ochoten přejít z plátna do „nového“ prostředí televize a v této práci příležitostného účinkování pokračoval až do poloviny 70. let, poté se pozvolna přemístil do akademického prostředí. Konkrétně na Highland Hall Waldorf School, kde učil angličtinu přes 20 let a dopomohl škole zřídit program amerických středních škol (High School program).
John Howard zemřel roku 1995 ve věku 81 let na srdeční selhání v Santa Rosa, Kalifornii, manželka Eva Ralf ho přežila o tři roky, stejně tak jeho čtyři děti. Howard byl nakonec oceněn také světem filmu a má svoji hvězdu na hollywoodském chodníku slávy.