John Hawkes (rodným menom John Perkins) sa narodil 11. septembra 1959 v meste Alexandria, Minnesota, USA. Vyrastal na vidieku v Alexandrii, kde ukončil Jefferson High School. Po jej skončení sa v roku 1977 presťahoval do Austinu v štáte Texas, aby tu začal svoju hereckú a hudobnú kariéru.
V roku 2005 hral John Hawkes vo filme ME AND YOU AND EVERYONE WE KNOW, ktorý bol uznaný kritikou, získal chválu širokej verejnosti a špeciálnu cenu poroty na Sundance Film Festivale, ako aj ocenenie Camera d’Or na Cannes Film Festival. Hawkes taktiež hral a bol koproducentom nezávislého filmu BUTTLEMAN (2002), za ktorý dostal ocenenie „Breakout Performance“ v roku 2004 na Sedona Film Festival a špeciálnu cenu poroty na Deep Ellum Film Festival v roku 2003. Do jeho seriálového hereckého portfólia patrí hlavná rola v úspešnom seriáli DEADWOOD, vysielanom na HBO, v ktorom John hrá Sol Star-a, odvážneho podnikateľa v meste bez akýchkoľvek zákonov.
Momentálne John Hawkes žije v Los Angeles a okrem herectva sa venuje aj skladaniu, nahrávaniu a vystupovaniu s kapelou King Straggler. Jeho výrok o tom, aké je to byť hercom: „V skutočnosti nikdy nezabudnete na to, kto ste. A ak zabudnete, budete musieť vyhľadať odbornú pomoc.”